Gli indie lo adorano in Me and You and Everyone We Know. I giovani ascoltano la musica della sua band, i King Straggler. E tutti gli altri hanno imparato ad amarlo al cinema e in televisione. Malgrado non abbia ancora avuto una parte da protagonista, John Hawkes, spettinato, gracile e stralunato, è riuscito a conquistarsi una schiera di fan che lo adorano.

Musica e teatro
Dal Minnesota al Texas, il primo trasferimento di Hawkes risponde all'esigenza di intraprendere la strada verso il mondo dello spettacolo. Comincia a recitare e a suonare senza ottenere grandi successi, fino a quando decide di fondare, assieme ad altri colleghi, la Big State Productions Theatre Company, con la quale porta alcuni spettacoli teatrali in turnè, ottenendo un discreto seguito di ammiratori. Muove i primi passi al cinema alla fine degli anni Ottanta: esordisce sul grande schermo con l'avventuroso horror Future-Kill (1985) di Ronald W. Moore, dove ottiene una piccola parte, poi prosegue la carriera con il thriller D.o.a. - Cadavere in arrivo (1988), con Meg Ryan e Dennis Quaid. Nello stesso anno è il "ragazzo della pizza" ne La grande promessa di Bud Smith e Warren in Scary Movie (1989).

Marinaio al fianco di George Clooney
Parti più o meno rilevanti si alternano in tv e al cinema (tra le quali spiccano le partecipazioni a Dal tramonto all'alba e Presi di mira), prima della più fortunata interpretazione ne La tempesta perfetta (2000) di Wolfgang Petersen, dov'è Bugsy, un marinaio dell'equipaggio, vittima di una catastrofe naturale. Lo vediamo in seguito nella commedia Hardball (2001) e nel thriller Identità (2003) di James Mangold. Nel 2004 conquista la popolarità del piccolo schermo, grazie al personaggio del mercante ebreo nella serie Deadwood (2004).

Il cinema indipendente
Nel 2005 fa breccia negli appassionati di cinema indipendente, interpretando il buffo venditore di scarpe innamorato di Miranda July in Me and You and Everyone We Know, poi cambia radicalmente genere per recitare in Miami Vice (2006) di Michael Mann. Ritrova la tensione emotiva di quest'ultimo in American Gangster (2007) di Ridley Scott, dopodiché prende parte al fallimentare sequel S. Darko.

Piccoli e grandi dramma al cinema
Dopo la partecipazione alla sesta stagione di Lost, recita nel drammatico Un gelido inverno - Winter's Bone (2010) di Debra Granik, seguito da Un amore alle corde (2010), il drammatico La fuga di Martha e dalla commedia La banda del porno - Dilettanti allo sbaraglio (2010). Mentre la filmografia si arricchisce di titoli, anche la passione per la musica continua a gratificarlo: il suo gruppo, i King Straggler, insieme da tanti anni, ottiene riconoscimenti sia da parte del pubblico che dalla critica specializzata. Nel 2011 torna al cinema, sotto la direzione di Vera Farmiga, nel drammatico Higher Ground (2011) e nel kolossal firmato Soderbergh Contagion. Dopo La fuga di Martha, è protagonista del film di Ben Lewin The Sessions, in cui recita accanto a Helen Hunt interprentando la parte di un uomo paralizzato dalla poliomielite.