Attore statunitense alto e magnetico, dai profondi occhi scuri, Hamish Linklater nasce a Great Barrington, in Massachusetts, il 7 luglio 1976. Nelle sue vene scorre sangue artistico: suo nonno materno è lo scrittore scozzese Eric Linklater e la madre Kristin è attrice e vocal coach, direttore della divisione teatrale della Columbia University, nonché uno dei fondatori della compagnia Shakespeare & Company, di base a Lenox, in Massachusetts. Naturale che Hamish senta il bisogno di seguire le orme materne, iniziando a calcare il palcoscenico alla tenera età di otto anni, in piccoli ruoli negli spettacoli shakespeariani allestiti dalla compagnia della madre. Diplomatosi nel 1994 alla Commonwealth School di Boston, studia all'Amherst College della stessa città. Ma la sua grande passione è il teatro, dove esordisce da protagonista nel 1996, interpretando Tom Sawyer in una produzione di "Le avventure di Huckleberry Finn" al Kentucky Theatre di Louisville.

Tra cinema e piccolo schermo
Pur continuando a lavorare con successo a teatro, Linklater prova a sfondare anche nel mondo del cinema, dove debutta nel 2000, incarnando David Turner, uno dei giovani protagonisti di Groove di Greg Harrison, che racconta la notte di un grande rave clandestino a San Francisco. Ottiene poi il ruolo ricorrente del Dr. Bruce Cherry nella serie tv ambientata nel mondo della medicina Boston Hospital (2000-2001). Interpreta il giornalista corrispondente della CNN Richard Roth nel film tv della HBO Live from Baghdad (2002) e Carl Axelrod nella miniserie tv di fantascienza Profezia di un delitto (2004). Presta il volto a Stan Silver in nove episodi di American Dreams (2004), serie tv, ambientata tra il 1963 e il 1966, che segue le vicissitudini della famiglia Pryor, mostrando uno spaccato storico, sociale e culturale degli Stati Uniti degli anni '60. Linklater torna al cinema per incarnare Leonard nel blockbuster I Fantastici 4 (2005) di Tim Story, basato sull'omonimo fumetto della Marvel. Nel 2006 ottiene il ruolo per cui è maggiormente conosciuto, quello di Matthew Kimble, fratello della protagonista della sitcom La complicata vita di Christine (2006-2010), incentrata su una madre nevrotica fresca di divorzio, proprietaria di una palestra per donne, che va a vivere con il figlio e il fratello minore, uomo con la testa sulle spalle ma dalla vita sentimentale tutt'altro che rosea. Terminata l'avventura di questa serie tv, dopo alcuni cortometraggi e film mai arrivati in sala, Linklater incarna Jason, il coprotagonista maschile del film indie The Future (2011) di Miranda July, su una coppia la cui vita cambia radicalmente quando inizia a prendersi cura di un gatto randagio, mettendo in discussione la fiducia reciproca. Nel 2012 l'attore interpreta Cal Zapata nel blockbuster Battleship di Peter Berg, basato sul celebre gioco da tavolo omonimo. È Henry nella commedia romantica indie Lola Versus (2012) di Daryl Wein, su una donna di ventinove anni costretta a rivalutare la propria esistenza dopo che il suo fidanzato storico ha cancellato il loro matrimonio all'ultimo minuto. Linklater incarna Ralph Branca in 42 - La vera storia di una leggenda americana (2013) di Brian Helgeland, che narra la storia reale di Jackie Robinson, il primo giocatore afroamericano che si esibì nella Major League del campionato di baseball statunitense negli anni Quaranta. È David, il marito di una delle due protagoniste di Redemption Trail (2013) di Britta Sjogren, su due donne che fuggono da un passato di traumi politici e personali. Dopo sei episodi della serie tv The Newsroom (2013), Linklater ottiene il ruolo ricorrente dell'art director Andrew Keanelly nella serie tv The Crazy Ones (2013-2014), ambientata in un'agenzia pubblicitaria di Chicago, il cui titolare (Robin Williams) è uno stravagante uomo del marketing dai metodi poco ortodossi, spesso in rotta con la figlia precisa e razionale, direttore creativo della stessa agenzia. Keanelly, intelligente e di buon senso ma insicuro, si trova spesso d'accordo con la ragazza, di cui è segretamente invaghito. L'attore americano incarna poi Brice nella commedia romantica di Woody Allen Magic in the Moonlight (2014), con Colin Firth ed Emma Stone nei panni di un prestigiatore che prova a smascherare una sedicente medium, nell'Europa del 1928. Linklater ritrova Robin Williams nel suo ultimo lavoro da protagonista, The Angriest Man in Brooklyn (2014) di Phil Alden Robinson, su un uomo a cui viene erroneamente riscontrata una malattia mortale e, nel poco tempo che gli resta da vivere, cerca di riparare a tutti i torti che ha commesso in passato.