Grande carriera nel mondo del cinema, della televisione e del teatro. Uno dei più rispettati attori della sua generazione, continua a dimostrare la sua versatilità aggiungendo al suo curriculum ruoli da regista e produttore. Recentemente Slater ha ripreso la sua carriera teatrale recitando a Broadway in Lo zoo di vetro (The Glass Menagerie) accanto a Jessica Lange e ricevendo il premio di Favorite Featured Actor in a Broadway Play ai Broadway.com Audience Awards. E’ stato molto apprezzato dalla critica il ruolo di Randle McMurphy, protagonista di Qualcuno volò sul nido del cuculo (One Flew Over the Cuckoo's Nest) in scena nello West End di Londra. Ha vinto ai “Whatsonstage” (premi Oscar del teatro) come miglior attore per la sua magnifica interpretazione. I suoi film più recenti includono Churchill: The Hollywood Years al fianco di Neve Campbell, The Deal – Il compromesso (The Deal) con Selma Blair. È stato inoltre protagonista di Un uomo qualunque (He Was a Quiet Man) di recente sugli schermi. Nel 2002 e nel 2003, Slater ha lavorato in televisione come guest star nella serie On The West Wing, in cui copre il ruolo del tenente comandante Jack Reese, e nella serie Alias in cui interpreta il vulnerabile scienziato Neil Caplan. Debutta al cinema con il film La leggenda di Billie Jean (The Legend of Billie Jean) e lavora a numerosi altri film di generi diversi. Può essere ammirato come un eroe d’azione in Windtalkers, di John Woo, con Nicolas Cage e in Nome in codice: Broken Harrow (Broken Harrow) con John Travolta. Ha inoltre dimostrato le sue abilità interpretando personaggi i cui ruoli sono legati alla cultura popolare, come nell’indimenticabile interpretazione di Una vita al massimo (True Romance), Cose molto cattive (Very Bad Things) e nel film intimidatorio e satirico di Michael Lehmann, Heathers, in cui la sua maniacale interpretazione di un anarchico sociopatico ha fatto pensare a lusinghieri paragoni con l’icona cinematografica di Jack Nicholson. Il curriculum di Slater vede inoltre The Contender, Bed of Rose, L’isola dell’ingiustizia (Murder in the first), Intervista con il vampiro (Interview with a Vampire), Qualcuno da amare (Untamed Heart), Alza il volume (Pump Up the Volume), Il nome della rosa (In the name of the Rose), Tucker: un uomo e il suo sogno (Tucker: The Man and His Dream) e California Skate (Gleaming the Cube). Come produttore vanno ricordati i film Basil e Pioggia infernale (Hard Rain) di cui è anche protagonista. Ha inoltre collaborato come produttore esecutivo al film Cose molto cattive (Very Bad Things) di Peter Berg. Con Mary Jo Slater, sua madre e stimata casting director, ha creato la casa produttrice Clean Slate Productions, occupandosi sia di progetti televisivi sia di progetti cinematografici. Nel 1996 fa inoltre il suo debutto come regista con il film Museum of Love, un cortometraggio per il canale televisivo statunitense Showtime.
Slater è apparso per la prima volta su un palcoscenico a 9 anni in The Music Man, al fianco di Dick Van Dyke e successivamente nello spettacolo Oliver nel ruolo di Oliver, il protagonista. Più recentemente è stato acclamato dalla critica per lo spettacolo Sideman di cui è stato protagonista. Macbeth, David Copperfield, e Merlin sono solo alcuni tra gli altri spettacoli in cui ha recitato. Dietro le quinte di Broadway è stato produttore di diverse opere tra cui Landscape of the Body, Between Daylight, Boonville, Dry Land e Somewhere's Better.