Ha dimostrato la ricchezza del suo stile dal suo primo film – Public Access, che nel 1993 ha vinto il Gran Jury Premio della giuria al Sundance Film Festival, al blockbuster Superman Returns .
Singer si è imposto all’attenzione nel 1995, con il mystery/thriller I Soliti sospetti, con Chazz Palminteri, Benicio Del Toro, Stephen Baldwin, Gabriel Byrne, Kevin Pollack e Kevin Spacey. Il film ha vinto due Oscar®: Spacey come miglior attore non protagonista e Christopher McQuarrie per la miglior sceneggiatura originale. Poi ha diretto L’allievo, adattamento di un racconto di Stephen King e interpretato dal candidato all’Oscar Sir Ian McKellen.
Singer ha girato quindi due film di enorme successo: il blockbuster dell’estate del 2000 X-Men e nel 2003 il sequel X-Men 2. Gli appassionati del fumetto hanno apprezzato pienamente la visione di Singer, che mescola la fantascienza e l’action movie, con un cast stellare formato da Hugh Jackman, Patrick Stewart, Sir Ian McKellen e Halle Berry.
Con un’altra icona del fumetto come Superman Returns, Singer ha rilanciato la serie, con il giovane Brandon Routh come protagonista e Kevin Spacey nel ruolo di Lex Luthor. Il primo blockbuster ad essere girato con la camera digitale Panavision Genesis, ha emozionato gli appassionati e la critica.
Singer ha diretto e/o prodotto una miriade di altri progetti con la sua Bad Hat Harry Production, una compagnia che ha fondato nel 1994. Ricordiamo il documentario Look, Up in the Sky: The Amazing Story of Superman, la miniserie The Triangle, e Trick ‘r Treat, scritto e diretto dallo sceneggiatore di Superman Returns e X Men 2 , Michael Dougherty. Il primo lavoro di Singer per la televisione è stata la serie della Fox House, con Hugh Laurie, che ha vinto sia un Emmy che un Golden Globe ed è tra le 5 migliori serie tv. Singer è anche produttore esecutivo della serie Dirty Sexy Money. I progetti di Singer hanno incassato oltre 2 miliardi di dollari in tutto il mondo.