Dopo aver vinto un Oscar, un Golden Globe e il Los Angeles Film Critic's Award per la sua performance nel film di Robert Redford Ordinary People, Timothy Hutton ha interpretato numerosi film fra cui Taps, Daniel, Falcon and the Snowman, Made in Heaven, Q&A, General’s Daughter, French Kiss, Beautiful Girls, Sunshine e Kinsey.
Per Taps Hutton ha ricevuto la sua seconda nomination al Golden Globe Award. Hutton è apparso nel film della Columbia Pictures Secret Window, basato su un racconto di Stephen King, diretto da David Koepp e interpretato da Johnny Depp e John Turturro. Di recente è stato il coprotagonista di Last Holiday, al fianco di Queen Latifah, e di The Good Shepherd di Robert DeNiro.

In qualità di membro della New York's Circle Repertory Company, Hutton ha avuto il ruolo protagonista nella produzione di Broadway di Craig Lucas, “Prelude to a Kiss”, ed è stato il protagonista di “Babylon Gardens”, con Mary Louise Parker. Inoltre Hutton è apparso nella produzione teatrale di Los Angeles “The Oldest Living Graduate”, al fianco di Henry Fonda, in seguito trasmessa ‘live’ su NBC. Hutton ha diretto “Busted” di Nicole Burdette per la compagnia teatrale di New York, Naked Angels.
In televisione, Hutton ha prodotto e interpretato “Mr. & Mrs. Loving” di Showtime, scritto e diretto dal candidato all’Oscar Richard Friedenberg (A River Runs Through It); è stato il protagonista di “Aldrich Ames: Traitor Within” e del docudrama “WWIII” per Fox Network. Dopo aver interpretato “Nero Wolfe: The Golden Spiders”, il network è tornato da Hutton, che ha accettato di essere produttore esecutivo, regista e interprete di diversi adattamenti su Nero Wolfe, in onda nel 2001 su A&E, con un cast di attori importanti fra cui Maury Chaykin.
Dietro la cinepresa, Hutton ha diretto numerosi video musicali, fra cui “Drive” dei Cars, “Not Enough Love” di Don Henley, e il film concerto di Neil Young “Freedom”, nonché una puntata di “Amazing Stories” di Steven Spielberg, dal titolo "Grandpa's Ghost", tratta da una storia da lui scritta.
L’esordio di Hutton nella regia di un film a soggetto è Digging to China, presentato al Sundance Film Festival 1998, con standing ovations. Questa originale storia con Kevin Bacon e Mary Stuart Masterson, presenta anche Evan Rachel Wood, un bambino di dieci anni; il film è stato distribuito nel 1998.