Nato e cresciuto nel quartiere di Coney Island a Brooklyn, Darren Aronosfky - amante del cinema classico e dei graffiti - sviluppa sin da giovane una forte personalità artistica. Dopo il diploma prova a trasferirsi in Israele, ma il suo viaggio dura solo pochi giorni. Torna in America e si iscrive all'Università di Harvard per studiare cinema. In questi anni vince alcuni premi e il lungometraggio Supermarket Sweep, realizzato per la sua tesi di laurea, arriva alle finali del National Student Academy Award.
Dopo la laurea Aronosfky si trasferisce a Los Angeles per studiare all'American Film Institute; realizza Protozoa nel quale sviluppa le tecniche visive che utilizzerà nei film seguenti. Impiegato per un anno nell'industria cinematografica, nel 1996 il regista torna a New York dove inizia a lavorare alla sceneggiatura di un nuovo film, Il teorema del delirio: un thriller psicologico incentrato sul personaggio di Max Cohen (interpretato dall'amico del college Sean Gullette, già attore di Supermarket Sweep), geniale e bizzarro matematico che dedica la sua vita alla ricerca dei sistemi matematici che regolano le oscillazioni della borsa di New York. Il film, girato in bianco e nero, è stato realizzato con un budget ridotto di soli 60,000 dollari: per finanziare questo progetto Aronofsky chiede soldi in prestito ad amici e parenti. Il film vedrà la luce nel 1998. Il teorema del delirio vince il premio come miglior regia al Sundance Film Festival ed è il primo lavoro del regista ad essere distribuito nelle sale.
Nel 2000 esce il secondo film di Aronofsky, Requiem for a dream - adattamento cinematografico dell'omonimo libro di Hubert Selby Jr (l'autore ha collaborato alla sceneggiatura ed appare in un piccolo cameo). È un lavoro molto diverso da quello d'esordio. Aronofsky questa volta si affida ad attori affermati come Jennifer Connelly, Jared Leto e Ellen Burstyn per rappresentare, in modo efficace ed incisivo, il tema della tossicodipendenza che trascina progressivamente i protagonisti in un vortice di disperazione psicologica e distruzione fisica. Questo film conferma il suo talento visivo e narrativo e lo consacra tra i più amati registi indipendenti. Il montaggio alternato dal ritmo sincopato, la frammentazione estrema dell'azione in inquadrature di dettagli e il contrappunto audiovisivo rendono il suo stile unico e riconoscibile. In seguito al successo di Requiem for a dream, Aronofsky ha ricevuto diverse proposte; tra le tante, la regia di Batman Begins affidata poi a Chris Nolan.