Il 2007 è stato un anno esplosivo per l'attore, con ruoli da protagonista in due film di grande successo. Il primo, nel film di Joel e Ethan Coen Non è un paese per vecchi, premiato con l'Oscar, che si è dimostrato una fantastica vetrina per Dillahunt, nei panni dello sfortunato vice di Tommy Lee Jones, Wendell. Il film ha ottenuto numerosi plausi da parte della critica, e ha vinto il premio della Screen Actors Guild per la migliore interpretazione corale in un lungometraggio. A riprova che i fulmini possono colpire due volte, Dillahunt ha ottenuto un altro grande successo per il film di Andrew Dominik L'assassinio di Jesse James da parte del codardo Robert Ford, nel quale è apparso accanto a Brad Pitt e a Casey Affleck. In questo film, Dillahunt interpretava il ruolo di Ed Miller, un membro della banda di James. Il primo film interpretato da Dillahunt per il grande schermo è stato The Believer, con Ryan Gosling.
L'attore ha lavorato molto anche in televisione ed è probabilmente più conosciuto al grande pubblico per i due ruoli interpretati nella pluripremiata serie di David Milch per la HBO Deadwood: quelli di Jack McCall e Francis Wolcott. A Milch è piaciuto così tanto il lavoro di Dillahunt che lo ha richiamato per interpretare il ruolo di Wolcott nella stessa serie, dopo che il personaggio di McCall era stato ucciso. Al momento, Dillahunt interpreta il ruolo principale (the Terminator) nella serie Terminator: The Sarah Connor Chronicles. E' stato uno degli interpreti regolari di John From Cincinnati, di The Book of Daniel (nel quale ha interpretato Gesù, recitando accanto ad Aidan Quinn) e di A Minute With Stan Hooper, oltre ad essere apparso più volte nelle serie Damages, ER, Law & Order, Leap Years e I 4400.
Nato nello stato di Washington, Dillahunt ha studiato giornalismo presso la University of Washington ed ha poi studiato recitazione alla NYU. Dillahunt è apparso anche in numerose produzioni teatrali a Broadway, compreso il revival di Inherit the Wind, dove interpreta il ruolo di Bertram Cates accanto a George C. Scott, e The Father, con Frank Langella.
Dillahunt potrà essere presto ammirato nel film The Road, accanto a Viggo Mortensen, Charlize Theron, Robert Duvall e Guy Pearce, e ha recentemente completato le riprese di Burning Bright e Winter's Done.