John Michael McDonagh è nato e cresciuto a Elephant & Castle, a South London, da genitori irlandesi. Sua madre e suo padre sono rispettivamente originari di County Sligo e di County Galway.
John e suo fratello minore, lo sceneggiatore\commediografo\regista Martin McDonagh hanno studiato in Inghilterra, ma tornavano frequentemente in Irlanda per andare a trovare i loro genitori. Ha lasciato il Collegio Salesiano di Battersea all'età di 16 anni. Nel 2000, ha scritto, prodotto e diretto il suo primo film, il cortometraggio di 11 minuti dal titolo The Second Death, interpretato da Liam Cunningham, oltre che da Gary Lydon e David Wilmot (gli stessi interpreti poi del film Un Poliziotto da happy hour, del 2011).
Tre anni dopo, la sua sceneggiatura del film di Gregor Jordan, dal titolo Ned Kelly, con Heath Ledger nel ruolo del leggendario fuorilegge australiano, Orlando Bloom, Geoffrey Rush e Naomi Watts, gli ha valso le nomination conferite dall'Australian Film Institute e dal Film Critics' Circle of Australia.
Due anni dopo Un Poliziotto da happy hour torna a lavorare con Brendan Gleeson (questa volta nei panni di un prete) in Calvario (2013). Dopo la commedia nera War on Everyone (2016), nel 2021 dirige The Forgiven.