È nata a Uxbridge, in Massachusetts. Si è diplomata in letteratura al Bryn Mawr College prima di trasferirsi a Los Angeles, dove ha trovato lavoro all'Office di Charles e Ray Eames. In quel periodo, Charles Eames era uno dei più famosi stilisti viventi, conosciuto soprattutto per la sua linea di abbigliamento per Herman Miller. Ma l'Office ha anche realizzato oltre cento cortometraggi personali, istruttivi ed aziendali, molti dei quali decisamente in anticipo sui tempi, e tante mostre itineranti per diversi clienti. Così, la Oppewall ha imparato l'arte del design dai maestri del settore.
Dopo aver abbandonato l'Eames Office, dove ha lavorato per circa otto anni, ha realizzato dei documentari radiofonici per la KPFK Radio e ha scritto come freelance, per poi alla fine stabilizzarsi nel reparto artistico dell'industria cinematografica, collaborando con lo scenografo Paul Sylbert.
Il primo film per cui ha curato le scenografie è stato Un tenero ringraziamento (Tender Mercies), mentre ha ricevuto quattro candidature agli Oscar® per L.A. Confidential, Pleasantville, Seabiscuit - Un mito senza tempo (Seabiscuit) e recentemente per L'ombra del potere - The good shepherd (The Good Shepherd). E' anche conosciuta per il suo apporto a Prova a prendermi (Catch Me if You Can), I ponti di Madison County (The Bridges of Madison County) e Music box prova d'accusa (The Music Box).
La Oppewall fa parte del Consiglio di amministrazione dell'Academy of Motion Pictures Arts and Sciences, di cui è anche coresponsabile per quanto riguarda il Museum Committee.