Gli esordi
Interprete di ruoli da poliziotto o da cattivo in film d'azione, John Ashton, studia teatro a Los Angeles e si laurea alla University of Southern California nei primi anni '70.
La prima apparizione sul grande schermo è del 1974, in So evil, my sister, sarà in seguito un sergente di polizia in Psychopath (1976) mentre è il fratello maggiore di Dennis Quaid inAll american boys (1979). Ma Ashton sarà spesso presente sul piccolo schermo con apparizioni in note serie tv quali: Wonder Woman, M.A.S.H. Starsky e Hutch e Dallas.
Sarà in ogni caso il suo ruolo in Beverly Hills Cop - Un piedipiatti a Beverly Hills (1984) e nel suo seguito (1987) come nemico di Eddie Murphy, a renderlo noto al grande pubblico, trovando finalmente spazio per ruoli di più ampio respiro in pellicole di maggiore successo.

La carriera
Nel '88 sarà dunque il cacciatore di taglie sulle tracce di Charles Godin e Robert De Niro in Prima di mezzanotte (1988), mentre è il padre di Eric Stoltz in Un meraviglioso batticuore (1987). Ma Ashton appare anche in King Kong 2 (1986) e ha un piccolo ruolo in Voglio tornare a casa! di Alain Resnais nel 1989. Da allora continua le presenze come poliziotto, in Ai confini della realtà per esempio, nel 1992 alternandoli con apparizioni in commedie quale Bufera in paradiso (1994). Nell'adattamento horror dal romanzo di Steven King, The Tommyknockers - Le creature del buio (1993) interpreta naturalmente lo sceriffo. Tra la fine degli anni '90 e i primi del millennio, Ashton alterna apparizioni televisive a ruoli sempre da poliziotto o detective. Interpreta la guardia di Anthony Hopkins in Instinct (1999) di John Turteltaub, mentre nel 2007 sarà il detective Nick Poole in Gone baby gone di Ben Affleck.