Nato nel 1978 a Kanagawa, Hamaguchi Ryusuke si è laureato all'Università di Tokyo e ha studiato regia alla Tokyo University of the Arts.
Il film con cui si è laureato, Passion, è stato selezionato per il Tokyo Filmex del 2008, ma la vera svolta è avvenuta con Happy Hour (2015), della durata di oltre cinque ore, che ha fatto incetta di premi. Il suo primo film commerciale, Asako I & II, è stato selezionato in concorso al Festival di Cannes nel 2018. Due anni più tardi, Hamaguchi ha firmato la sceneggiatura di Wife of a Spy di Kurosawa Kiyoshi (Leone d'Argento).
Il gioco del destino e della fantasia (Wheel of Fortune and Fantasy), un film antologico che Hamaguchi ha sviluppato nel corso di un workshop, ha vinto l'Orso d'Argento al Festival di Berlino del 2021.
Con Drive My Car, ispirato a un racconto breve di Murakami, Hamaguchi ha invece vinto il premio per la miglior sceneggiatura al Festival di Cannes del 2021, oltre al Golden Globe e al premio Oscar per il miglior film in lingua straniera. Hamaguchi è diventato così il terzo cineasta giapponese ad essere mai stato candidato all'Oscar al miglior regista dopo Hiroshi Teshigahara e Akira Kurosawa, oltre ad ottenere un'altra candidatura, per la migliore sceneggiatura non originale.
Nel 2023 presenta in concorso alla 80. Mostra del Cinema di Venezia il film Evil Does Not Exist.vincendovi il premio per la miglior sceneggiatura.
Tornerà al Festival di Cannes nel 2026 con All of a Sudden, tratto dall'omonimo libro del 2019 che raccoglie il carteggio tra la filosofa Makiko Miyano e l'antropologa medica Maho Isono riguardo al tumore al seno della prima.