John Krokiidas si è laureato in Theater and American Studies presso l'Università di Yale, dove ha studiato recitazione prima di frequentare Graduate Film Program della New York University.
Ha scritto e diretto due cortometraggi alla New York University. Il suo primo, Shame No More, proiettato in oltre settanta festival di tutto il mondo e venduto in dieci paesi è andato in onda su canali come Arte e Canal Plus prima di diventare parte della raccolta di cortometraggi di Queer as F ** K e in onda su IFC e PBS negli Stati Uniti. Il suo secondo cortometraggio, Slo-Mo ha debuttato al Festival di Telluride e ha continuato ad essere proiettato al Sundance prima della messa in onda su HBO, PBS e il Sundance Channel. Sundance ha scelto-Slo-Mo come parte del 20° anniversario del Best of the Fest.
Dopo la laurea, Krokidas ha scritto sceneggiature per gli Universal Studios, Miramax, i produttori Bruce Cohen (American Beauty - Milk), Alan Poul (Newsroom, Six Feet Under), Michael Stipe (Essere John Malkovich) e per l'attrice Renee Zellweger (Il diario di Bridget Jones e Chicago).
Krokidas ha scritto e diretto PSA con Jack Nicholson (Jack e Jill) per le elezioni presidenziali del 2008 che è stato scelto dalla CNN come Best Political Add of the Year. E nel 2011, Krokidas è stato scelto da The Advocate come uno dei loro Top 40 Under 40.
Krokidas ha insegnato cinema e tenuto conferenze presso la University of Southern California, New York University, New School e l'Università di Yale. È rappresentato da Andrew Cannava e Keya Khayatian per la Talent Agency e da Steve Dontanville e Frank Frattaroli per la Circle of Confusion. Giovani Ribelli - Kill Your Darlings segna il suo esordio alla regia.