Ha prodotto il cult classico originale di Wes Craven L'ultima casa a sinistra nel 1972. Realizzato con un budget ridottissimo, il film ha generato una grande controversia, attirato l'attenzione e contribuito al rilancio dei film "di paura" negli anni Settanta, riportando il genere horror nella mappa del cinema. Cunningham ha poi diretto e prodotto un'altro fenomeno horror, Venerdì 13, che ha lanciato l'iconico personaggio di Jason Voorhees. Al film hanno fatto seguito numerosi sequel divenuti cult.
Tra gli altri film diretti da Cunningham ricordiamo Uno sconosciuto nell'ombra, Un'estate pazzesca, Terrore al Luna Park e Creatura degli abissi. Cunningham ha anche prodotto film come La casa e i suoi sequel La casa di Helen e House IV: presenze impalpabili; La casa 7; My Boyfriend's Back; Venerdì 13 parte 9: Jason va all'Inferno; Jason X; e il film di immenso successo Freddy vs. Jason. E' il produttore esecutivo del remake di grande successo del film Venerdì 13.