Insegna recitazione al Lake Forrest College di Chicago (la scuola dove si era diplomato) prima di trasferirsi a New York, dove lavora prima alla radio e poi nei teatri di Broadway. Arriva al cinema soltanto nel 1947, ma si fa subito notare con l'interpretazione del killer Tommy Udo nella pellicola Il bacio della morte (di Henry Hathaway), che gli valse immediatamente una candidatura all'Oscar come attore non protagonista. Dopo alcuni ruoli da vilain, come in La strada senza nome (William Keighley, 1948) o Cielo giallo (William Wellman, 1948), ottiene un buon successo con il ruolo di un ufficiale medico che cerca di fermare una possibile epidemia di peste polmonare in Bandiera gialla(Elia Kazan, 1950). Negli anni successivi presta il proprio volto a personaggi complessi, spesso ben poco eroici o positivi, come il balordo di / trafficanti della notte (Jules Dassin, 1950) o il borseggiatore di Mano pericolosa (Samuel Fuller, 1953). Richard Widmark si è ritagliato un ruolo importante nel mondo del western grazie ai due film girati con John Ford, Cavalcarono insieme e Il grande sentiero (1964), a Ultima notte a Warlock (Edward Dmytryk, 1959), La battaglia di Alamo (John Wayne, 1960, nel quale interpreta Jim Bowie), ma soprattutto con L'ultima carovana (Delmer Daves, 1956), nel ruolo del bianco allevato dagli indiani Comanche Todd. Nel 1968 interpreta il detective Daniel Madigan in Squadra omicidi sparate a vista! (Don Siegel, 1968), che ha dato origine a un serial televisivo dallo stesso titolo (1972). A partire dagli anni Settanta, ha spesso lavorato per la televisione.
