John Tenney é nato nel New Jersey nel 1961, figlio di una psichiatra e di un ricercatore in fisica. Studia recitazione alla prestigiosa Julliard per poi interrompere la scuola debuttando sotto la direzione di Mike Nichols in The Real Thing. Tra le sue prime apparizioni televisive c'é la nota serie della Fox, La sporca dozzina (1988), ma è un episodio di Murphy Brown (1989) che gli permette di ottenere una certa notorierà nell'amnbito televisivo.

I ruoli cinematografici
Appare poi in parti minori in Delitti in forma di stella (1991), Indiziato di reato (1991), mentre interpreta Peter Bauer nella serie E' giustizia per tutti (1990-1991) dove interpreta non poche scene bollenti a fianco di Sarah Jessica Parker. Sarà poi in Watch It (1993), lo storico Tombstone (1993) e in una serie di commedie d'azione come: Un piedipiatti a Beverly Hills 3 (1994), Lassie (1994), Free Willy 2 (1995), e poi in alcuni thriller come Gli intrighi del potere (1995) su Nixon, The Phantom (1996) e L'anello (1997). Appare poi nel ruolo di Jeff in Mela e Tequila (1997). Tra i vari ruoli televisivi ci sono quelli nelle serie Brooklyn South (1997-1998), Kristin (2001), un'apparizione in Will & Grace (2001), Get Real (1999-2002), The Division (2003), The Closer (2005-2009) e Brothers & Sisters (2009-2010). Nel 2010 appare anche nel ruolo di Howard Anderson in Legion.