Si è fatto notare nel 1985, quando è stato scelto per far parte del cast del Saturday Night Live. Ha passato sei stagioni nel popolare programma, occupandosi soprattutto di impersonificare lo sciocco conduttore del “Weekend Update”.
Il comico è poi passato a presentare il Dennis Miller Show, che era uno dei maggiori talk show alternativi in televisione. Nonostante sia durato soltanto un anno, ha aperto la strada per il suo successore che ha avuto maggiore successo, il Dennis Miller Live, che è andato in onda per nove anni e 215 episodi per la HBO. Miller e la sua squadra di autori sono stati candidati cinque volte agli Emmy® Award nel corso del periodo di trasmissione di questo talk show di mezz’ora.
Negli anni novanta, Miller ha anche recitato in numerose pellicole, tra cui Roba da matti (Madhouse), Rivelazioni (Disclosure), The net - Intrappolata nella rete (The Net), Mai con uno sconosciuto (Never Talk to Strangers), Bordello of Blood e Delitto alla Casa Bianca (Murder at 1600), oltre a sitcom come NewsRadio e The Norm Show.
Miller ha poi passato due anni come commentatore di costume per l’NFL Monday Night Football della ABC, per poi condurre un programma politico della CNBC, che durava un’ora e andava in onda in prima serata, e che era intitolato semplicemente Dennis Miller.
Nel corso degli ultimi venti anni, ha anche partecipato e scritto gli speciali della HBO Mr. Miller Goes to Washington; Black and White; Live From Washington DC: They Shoot HBO Specials, Don’t They?; State of the Union Undressed; Citizen Arcane; The Millennium Special; The Raw Feed (che ha ricevuto una nomination agli Emmy del 2003), >e All In. Miller ha anche scritto ed è apparso nello speciale del 2007 sull’NFL, The Monday Night Miracle.
Inoltre, ha scritto una serie di vendutissimi libri dal titolo ‘Rant’ (‘farneticare’, declamare’) per la Doubleday Publishing e in seguito per la Harper-Collins.
Lo scorso anno, Miller ha iniziato a condurre il Dennis Miller Show di Westwood One, un talk show quotidiano di tre ore che parla di cultura, eventi contemporanei e politica e che viene trasmesso in 138 stazioni radiofoniche negli Stati Uniti.
Miller conduce attualmente anche il gioco a premi della NBC, in onda in prima serata.
