David Thompson ha iniziato la sua carriera nella BBC come documentarista. Ha cominciato producendo titoli drammatici, mentre lavorava alla serie di documentari Everyman della BBC, dove ha prodotto l'originale Shadowlands, che si è aggiudicato il British Academy Award per il miglior titolo drammatico e un Emmy internazionale. Le produzioni successive comprendevano il vincitore del British Academy Award Safe di Antonia Bird e i lavori di Alan Clarke The Firm e Road. E' stato nominato responsabile della BBC Films nel maggio del 1997, ruolo in cui doveva supervisionare il programma di uscite per il cinema e la televisione.
Tra le produzioni della BBC Films che lo hanno visto coinvolto figurano Mrs Brown con Judi Dench e Billy Connolly, Billy Elliot di Stephen Daldry, la pellicola vincitrice agli Academy Award® Iris di Richard Eyre, Dirty Pretty Things di Stephen Frears, l'acclamato titolo di Roger Michell The Mother, il premiato film di Ken Loach Sweet Sixteen, il vincitore del Golden Globe Tu chiamami Peter (The Life and Death of Peter Sellers), Millions di Danny Boyle; Lady Henderson presenta (Mrs Henderson Presents) di Stephen Frears, Match Point di Woody Allen e il potente e commovente dramma di Michael Caton-Jones Shooting .
Più di recente, la BBC Films ha prodotto Red Road, l'esordio alla regia di Andrea Arnold premiato a Cannes, la pellicola candidata agli Academy Award® Diario di uno scandalo (Notes on a Scandal) di Richard Eyre, La promessa dell'assassino (Eastern Promises) di David Cronenberg e Revolutionary Road, per la regia del vincitore dell'Academy Award® Sam Mendes.
Dopo dieci anni come responsabile della BBC Films, Thompson ha abbandonato per lanciare la sua nuova società Origin Pictures. La Origin produce sia titoli televisivi che cinematografici e mantiene un rapporto forte con la BBC attraverso un'opzione di prima scelta. Thompson continua anche a lavorare come produttore esecutivo di progetti sviluppati nel periodo in cui era alla BBC, tra cui In the Loop, la prima pellicola del comico inglese Armando Iannucci; Bright Star scritto e diretto da Jane Campion e The Edge of Darkness, un adattamento della serie della BBC diretta da Martin Campbell.